Das Unternehmen wurde 1926 von Adriano und Marcello Ducati in Bologna gegründet. Die Società Scientifica Radiobrevetti Ducati produzierte zunächst Bauteile für Radios.

Nach dem Ende des Zweiten Weltkriegs kam im Jahr 1946 die Fertigung des Fahrradhilfsmotors Cucciolo hinzu. Dies fand bereits ohne Mitwirkung der Familie Ducati unter staatlicher Verwaltung statt. Noch im selben Jahrzehnt begann die eigene Entwicklung kompletter Fahrzeuge.

1953 wurde das Unternehmen in die Ducati Elettronica S.p.A. und den Motorradhersteller Ducati Meccanica S.p.A. aufgeteilt. Im folgenden Jahr trat Fabio Taglioni als Chefkonstrukteur in dessen Dienste.

Ab 1983 kooperierte Ducati auf Grund anhaltend schlechten Geschäftsverlaufs mit dem italienischen Zweiradhersteller Cagiva, der im Jahr 1985 Ducati ganz übernahm. Im folgenden Jahr ging der langjährige Chefkonstrukteur Fabio Taglioni in den Ruhestand. Massimo Bordi stieg zu seinem Nachfolger auf und führte mit der Paso und der 851 für die Marke wegweisende Konstruktionen ein.

Cagiva wurde selbst 1996 zahlungsunfähig und verkaufte 51 Prozent von Ducati an die amerikanische Texas Pacific Group, die 1998 die Marke ganz übernahm. 2005 übernahm die italienische Investindustrial Gesellschaft die Anteile der Texas Pacific Group.

Design, Konstruktion und Fertigung der Modelle erfolgen bis heute in Bologna.

Am 18. April 2012 gaben Audi und der bisherige Eigentümer Investindustrial in einer Pressemitteilung bekannt, dass die Audi AG 100 % der Anteile an der Ducati Motor Holding S.p.A. übernimmt. Ducati wurde somit in den Audi Konzern und damit auch in die Volkswagen Group integriert.